Invasionserfolg eines Lessepsian-Symbionten

Wissenschaftliche Berichte Band 13, Artikelnummer: 12578 (2023) Diesen Artikel zitieren

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Zu den erfolgreichsten Lessepsian-Eindringlingen gehört die symbiontentragende benthische Foraminifera Amphistegina lobifera. In seinem neu eroberten Lebensraum ist dieser produktive Kalkbildner und Ökosystemingenieur Umweltbedingungen ausgesetzt, die über die Reichweite seines natürlichen Lebensraums hinausgehen. Um herauszufinden, welche Prozesse den Invasionserfolg von A. lobifera in das Mittelmeer erleichterten, analysierten wir ein ca. 1400 bp großes Sequenzfragment, das die SSU- und ITS-Genmarker abdeckt, um die Populationen aus seinen Heimatregionen und entlang des Invasionsgradienten zu vergleichen. Die genetische Variabilität wurde auf vier Ebenen untersucht: intragenomisch, Population, regional und geografisch. Wir beobachteten, dass die Invasion nicht mit genetischer Differenzierung verbunden ist, sondern dass die invasiven Populationen eine deutliche Unterdrückung der intragenomischen Variabilität zwischen den Mehrfachkopien des rRNA-Gens zeigen. Eine im Vergleich zum Indopazifik verringerte genetische Vielfalt ist bereits bei den Populationen des Roten Meeres zu beobachten, und ihr hohes Ausbreitungspotenzial im Mittelmeer scheint mit einem Brückenkopfeffekt infolge der postglazialen Ausbreitung vom Indischen Ozean ins Rote Meer vereinbar zu sein. Wir kommen zu dem Schluss, dass die genetische Struktur der invasiven Populationen zwei Prozesse widerspiegelt: eine hohe Ausbreitungsfähigkeit der Quellpopulation des Roten Meeres, die sich vorab an die mediterranen Bedingungen angepasst hat, und eine wahrscheinliche Unterdrückung der sexuellen Fortpflanzung beim Eindringling. Diese Entdeckung bietet eine neue Perspektive auf die Kosten der Invasion bei Meeresprotisten: Der Erfolg der invasiven A. lobifera im Mittelmeer geht mit der Aufgabe der sexuellen Fortpflanzung einher.

Durch den Klimawandel ausgelöste biologische Invasionen verändern derzeit ökologische Landschaften tiefgreifend1,2. Im Gegensatz zu normalen Verbreitungsgebietserweiterungen, bei denen Arten weitgehend ihrer klimatischen Hülle folgen, erobern invasive Arten völlig neue Räume und sind mit größerer Wahrscheinlichkeit klimatischen (Saisonalität), physikalischen (Licht), chemischen (Salzgehalt) oder biotischen (Mikrobiom und Interaktom) Bedingungen ausgesetzt übertreffen die Reichweite, die sie in ihrem natürlichen Lebensraum hatten. In diesem Zusammenhang ist es wichtig zu verstehen, wie eine bestimmte Art zu einem erfolgreichen Eindringling werden kann. Der Herausforderung, im neu eroberten Raum fremden Bedingungen ausgesetzt zu sein, könnte durch Anpassungen begegnet werden. In diesem Szenario ist von erfolgreichen Eindringlingen ein hohes Anpassungspotenzial zu erwarten3,4. Alternativ könnte die einheimische Bevölkerung bereits über die wichtigsten Anpassungen verfügen, beispielsweise aufgrund ihrer Evolutionsgeschichte5,6, vergangener Migrationsereignisse7 oder ökologischer Filterung8.

Seit 1869 findet im Mittelmeer ein bemerkenswertes biologisches Invasionsphänomen statt, die Lessepsian-Invasion. Die Öffnung des Suezkanals in diesem Jahr löste eine dramatische und weitgehend einseitige Migration indopazifischer Meeresarten in das Mittelmeer aus. Bisher wurden über 600 invasive Meeresarten im östlichen Mittelmeerraum gemeldet9,10, wobei immer mehr neue Eindringlinge auftauchen, da die anhaltende Erwärmung das Levantinische Becken tropischer erscheinen lässt11. Zu den besonders erfolgreichen Eindringlingen zählen symbiontentragende größere benthische Foraminiferen (LBF). LBFs leben in flachen Küstengewässern, wo sie häufig an Algen oder hartem Untergrund haften12. Foraminiferen haben im Laufe ihres Lebens nur eine begrenzte Fähigkeit zur aktiven Bewegung, erwachsene Exemplare können jedoch passiv aufgehängt und durch Strömungen transportiert werden13 und die passive Mobilität der winzigen Jungtiere, Fortpflanzungsorgane oder begeißelten Gameten, die durch sexuelle Fortpflanzung entstehen, ist wahrscheinlich noch größer14,15. Darüber hinaus wurde im Mittelmeerraum die Ausbreitung von Foraminiferen dokumentiert, die durch die Reise im Verdauungssystem von Fischen vermittelt wird14,14. Diese Kombination mehrerer Ausbreitungsmechanismen führt zu einem breiten Artenspektrum und einem Mangel an regionaler Populationsdifferenzierung17.

Der erfolgreichste Lessepsian-Eindringling LBF ist die Diatomeen tragende Amphistegina lobifera Larsen 1976, deren stark verkalkende invasive Populationen das Sedimentsubstrat verändern und einheimische Arten verdrängen18,19. Nachdem sie sich im levantinischen Becken etabliert hatte, beschleunigte sich ihre Invasion in Richtung Westen in den letzten Jahrzehnten18,20,21,22,23,24,25,26 und die Art dehnte ihr Verbreitungsgebiet nun bis nach Sizilien aus27. Die Invasion scheint vollständig aus dem Genotyp Ia der Art im westlichen Indischen Ozean zu stammen17, es bleibt jedoch unbekannt, wie die genetische Vielfalt der eindringenden Populationen entlang des Invasionsgradienten strukturiert ist.

Theoretisch könnte eine eindringende Population im Vergleich zur Quellpopulation eine verringerte genetische Vielfalt aufweisen, weil nur ein Bruchteil der Quellpopulation an der Invasion beteiligt war (Gründereffekt28,29,30) oder weil die Quellpopulation stark strukturiert ist und nur eine Subpopulation über Anpassungen verfügte es erlauben, einzudringen31,32,33. Die Kombination eines Gründereffekts und der Exposition gegenüber der neuen Umgebung könnte auch zur raschen Entstehung neuer Variationen in der invasiven Population führen (wie z. B. bei einem Lessepsian-Kornettfisch beobachtet34). In beiden Fällen sollten die verringerte Variabilität und die erhöhte Divergenz einen Gradienten entlang des Invasionsverlaufs aufweisen35,36, wobei die schwerwiegendsten Auswirkungen an der Invasionsfront sichtbar sind. Alternativ könnte die Ausgangspopulation bereits über die notwendigen Anpassungen an die neue Umgebung verfügt haben und bei Vorhandensein eines großen Ausbreitungspotenzials17 hätte die Öffnung des Suezkanals lediglich eine physische Barriere beseitigen können, nach der der Eindringling den freien Raum ohne genetische Eingriffe schnell füllt Differenzierung.

Hier untersuchten wir die Populationsstruktur der invasiven A. lobifera zwischen der Quellpopulation und Populationen, die verschiedene Stadien der Invasion darstellen. Die Analyse basiert auf einem ~ 1400 bp langen Sequenzfragment des rRNA-Genkomplexes, das das Ende der SSU-kodierenden Region und die angrenzende interne transkribierte Spacer-Region (ITS) abdeckt. In Foraminiferen enthält das SSU-rRNA-Gen sich schnell entwickelnde variable Regionen, die eine Auflösung innerhalb der Arten ermöglichen37,38,39,40 und die ITS-rRNA-Genregion bietet aufgrund ihrer höheren Mutationsrate eine noch höhere Auflösung41. Daher sollte dieser Marker es uns ermöglichen, genetische Differenzierung (oder deren Fehlen) zwischen den invasiven Populationen von A. lobifera zu erkennen und so einzuschränken, inwieweit der Invasionserfolg der Art auf neuartige adaptive Veränderungen oder bereits bestehende Anpassungen zurückzuführen ist.

Um die genetische Variabilität von Amphistegina lobifera entlang des Invasionsgradienten zu charakterisieren, haben wir Populationen der Art in Sizilien beprobt, wo die jüngste Invasionsfront von Guastella et al.27 identifiziert wurde, und in Israel, wo Populationen repräsentativ für die Quellpopulation sind (Red Meer) und Pioniereindringlinge (östliches Mittelmeer) konnten gesammelt werden (Abb. 1). Während der Probenahme in Sizilien im September 2019 führten wir zunächst eine explorative Untersuchung durch, um die Position der Invasionsfront zu ermitteln, und verglichen die Beobachtungen von Guastella et al.27, die zwischen 2015 und 2017 durchgeführt wurden. Wir konzentrierten unsere Bemühungen auf die Ostküste von Sizilien Sizilien, wo die Invasionsfront nach Guastella et al.27 zwischen Capo Passero im Süden und Brucoli im Norden lag. Wir haben diese beiden Standorte erneut besucht und zwei weitere Standorte dazwischen (Arenella und Plemmirio) sowie zwei weitere Standorte nördlich von Brucoli (Cannizzaro und Recanati) beprobt, in der Annahme, dass sich die Invasionsfront seit 2017 möglicherweise weiter nach Norden bewegt hat. An jedem Standort fanden sich Kieselsteine und Makroalgen wurden durch Schnorcheln aus einer Tiefe von 0,5–5 m gesammelt. Die gesammelten Substrate wurden gebürstet, und das gewonnene Material wurde auf 63–500 µm gesiebt und in 0,5-l-Gläser überführt, die mit umgebendem Meerwasser gefüllt waren. Anschließend untersuchten wir die Proben unter einem Stereomikroskop und beurteilten qualitativ das Vorhandensein von A. lobifera in den Proben.

Vorkommen invasiver Amphistegina im Mittelmeer und an Standorten, die für die genetische Analyse beprobt wurden (a und e zum Vergrößern der sizilianischen Standorte) und Fortschritt der Invasion in Sizilien von 2015 bis zur vorliegenden Studienbewertung im Jahr 2019 (b)–(e). Die Karte wurde mit dem World Map Data from Natural Earth R-Paket „rnaturalearth“, Version 0.1.0, erstellt, verfügbar unter https://CRAN.R-project.org/package=rnaturalearth.

Wir beobachteten, dass die Art in Capo Passero, Arenella und Plemmirio häufig vorkam, in den Proben von Brucoli, Cannizzaro und Recanati jedoch fehlte oder selten war (Abb. 1e). Die für die Erkundungsphase gesammelten Proben wurden luftgetrocknet und zu unserem Labor in Bremen, Deutschland, transportiert, um den Fortschritt der Invasion quantitativ zu bewerten. Die getrockneten Proben wurden gewogen und aufgeteilt, um repräsentative Aliquots mit etwa 300 Foraminiferen pro Probe zu erhalten, um die Häufigkeit der A. lobifera-Schalen in der gesamten Ansammlung (lebend + tot) zu bestimmen und ihre Populationsdichte (Individuen/g Sediment) abzuschätzen. Die Ergebnisse sind in der Ergänzungstabelle S1 aufgeführt.

Im Anschluss an die explorative Untersuchung wurden Proben für genetische Analysen in Capo Passero und Plemmirio sowie in Avola auf halber Strecke gesammelt. Die Proben wurden wie oben beschrieben gesammelt, jetzt wurden jedoch lebende Exemplare von A. lobifera isoliert und einzeln auf mikropaläontologische Objektträger übertragen, wo sie luftgetrocknet und bei -20 °C gelagert wurden (die Methoden sind detailliert beschrieben in Hallock et al.42; Schmidt et al.25; Stuhr et al.43). Die isolierten Foraminiferen wurden auf Trockeneis an unser Labor in Bremen geschickt, wo sie bei −80 °C gelagert wurden. Die Probenahme in Israel wurde im Oktober 2019 durchgeführt. Wir nahmen Proben in Shikmona, Haifa (Mittelmeer) und in Eilat, Golf von Aqaba (Rotes Meer), wo das Vorkommen von A. lobifera bereits dokumentiert wurde25,44,45. Die lebenden Proben für genetische Analysen wurden wie oben beschrieben gesammelt, isoliert und transportiert.

Für genetische Analysen wurden zwischen 10 und 24 Proben pro Standort ausgewählt. Wir haben auch neun Exemplare von A. lobifera analysiert, die im September 2015 in Okinawa, Japan (26,651819 N; 127,856243 E) gesammelt wurden und in unserer Sammlung vorhanden waren, um als Außengruppe zu dienen. Jede Probe wurde in 50 µl DOC-Puffer isoliert und die dicke Calcitschale mit einem sterilisierten Brecher aufgebrochen. Gemäß dem DOC-Protokoll46 wurde jede Probe 1 Stunde lang bei 60 °C inkubiert, anschließend 5 Minuten lang bei 10.000 U/min zentrifugiert und bis zur weiteren Verwendung bei 4 °C gelagert.

Da wir darauf abzielten, einen populationsdynamischen Prozess zu erfassen, haben wir ein Protokoll entwickelt, um auf die variabelste Genomregion zuzugreifen, die für Foraminiferen bekannt ist, den Internal Transscribed Spacer (ITS)41, der sich zwischen der ribosomalen Small Sub-Unit (SSU) und der Large Sub befindet -Einheit (LSU). Die genetische Vielfalt von A. lobifera wurde bereits im Indopazifik und im Mittelmeer anhand eines 600 bp großen Fragments am Ende der SSU dokumentiert (Prazeres et al. 2020). Um unsere Ergebnisse mit den vorhandenen Daten kompatibel zu machen, haben wir ein Protokoll entwickelt, um dasselbe SSU-Fragment zusammen mit dem gesamten ITS zu amplifizieren. Wir haben ein halbverschachteltes PCR-Protokoll unter Verwendung der Primerpaare S14F3 (5′-ACGCAMGTGTTGAAACTTG-3′) – L5F (5′-TCGCCGTTACTAAGGRAATC–3′) entwickelt. und S14F1 (5′-AAGGGCACCACAAGAACGC-3′) – L5F46. Die Amplifikation wurde unter Verwendung der GoTaq-Polymerase (Promega) mit einem PCR-Mix bestehend aus MilliQ-Wasser, 5× grünem Puffer (Endkonzentration: 1×), jedem Primer (Endkonzentration: 0,2 µmol/µl), MgCl2 (Endkonzentration: 2,5) durchgeführt µmol/µl), dNTP-Mischung (Endkonzentration: 0,4 µmol/µl) und GoTaq-Polymerase (Endkonzentration: 0,05 U/µl) und hinzugefügter DNA-Extrakt, verdünnt 1:10, um die Hemmung zu reduzieren, innerhalb eines Endvolumens von 15 µl. Die zweite PCR wurde mit der gleichen Mischung durchgeführt, jedoch unter Verwendung von 1 µl der 1. PCR als DNA-Matrize. Der Temperaturzyklus war für beide aufeinanderfolgenden PCRs wie folgt: anfängliche Denaturierung bei 95 °C für 2 Minuten, gefolgt von 35 Zyklen mit 30 Sekunden dauernder Denaturierung bei 95 °C, Annealing für 30 Sekunden bei 55 °C und Verlängerung bei 72 °C für 45 s, gefolgt von einer abschließenden Verlängerung bei 72 °C für 2 Minuten.

Das erhaltene PCR-Produkt wurde auf einem 1,5 %igen Agarosegel migriert und unter UV-Licht visuell überprüft. Die Proben, die einzelne Banden zeigten, wurden mit dem QIAquick PCR Purification Kit (QIAGEN) gemäß den Anweisungen des Herstellers ausgewählt und gereinigt. Aufgrund der großen intragenomischen Variabilität zwischen den Mehrfachkopien des rRNA-Gens in Foraminiferen40 wurde das gereinigte PCR-Produkt mit dem TOPO® TA Cloning Kit (Invitrogen, USA) kloniert. Amplikons wurden an einen pCR 2.1TOPO®-Vektor ligiert, in chemisch kompetente One Shot™ TOP10 Escherichia coli-Zellen transformiert und über Nacht auf LB-Agarplatten mit Ampicillin (100 mg/ml) gezüchtet. Acht bis 16 Klone pro Probe wurden ausgewählt und in 1,5-ml-Röhrchen mit 30 µl MilliQ-Wasser gegeben. Anschließend wurde eine abschließende PCR durchgeführt und zur Sanger-Sequenzierung an einen externen Anbieter (LGC Genomics, Berlin) geschickt. Aufgrund des langen Zielfragments (~ 1400 bp) wurde jedes PCR-Produkt von beiden Enden mit den Primern S14F1 und L5F sequenziert. Die Chromatogramme wurden sorgfältig geprüft und zusammengestellt, und die resultierenden Sequenzen wurden bei NCBI unter den Zugangsnummern OP610171-OP610543 hinterlegt. Zusätzlich zu den neuen Sequenzen haben wir auch alle verfügbaren A. lobifera-Sequenzen und zugehörigen Metadaten auf NCBI wiederhergestellt, die größtenteils von Prazeres et al.17 und Schmidt et al.25 erstellt wurden. Wir haben unsere Abfrage auf Sequenzen beschränkt, die das gesamte ca. 600 bp große Fragment des SSU abdecken, was insgesamt 256 Sequenzen ergab. Alle neu generierten Sequenzen und öffentlich verfügbaren Sequenzen werden mit den zugehörigen Metadaten in der Ergänzungstabelle S2 bereitgestellt.

Um zu beurteilen, inwieweit sich die invasiven Populationen von A. lobifera von den Quellpopulationen im Indopazifik unterscheiden, haben wir phylogenetische Bäume erstellt und die Verteilung der patristischen Abstände zwischen Sequenzen in den verschiedenen genetischen Typen der Art verglichen, wie von Prazeres et al.17 identifiziert . Die patristischen Abstände wurden auf intragenomische Variabilität (genetische Abstände zwischen Sequenzen innerhalb derselben Probe), auf Variabilität auf Populationsebene (genetische Abstände zwischen Sequenzen aus verschiedenen Exemplaren, die in derselben Population vorkommen) und auf regionale Variabilität (genetische Abstände zwischen Sequenzen aus) analysiert Exemplare, die in verschiedenen Populationen innerhalb desselben Meeresbeckens vorkommen) und für geografische Variabilität (genetische Abstände zwischen Sequenzen von Exemplaren, die in verschiedenen Meeresbecken vorkommen). Zu diesem Zweck haben wir zwei phylogenetische Schlussfolgerungen erstellt: eine, die alle Sequenzen des Datensatzes umfasst, aber nur das SSU-Fragment abdeckt, und eine, die alle in dieser Studie generierten Sequenzen umfasst und das SSU- und ITS-Fragment abdeckt. Für jede Inferenz wurden die Sequenzen automatisch mit MAFFT47 abgeglichen und ein phylogenetischer Baum unter Verwendung von RAxML-NG48 mit 100 nichtparametrischen Bootstraps und unter Verwendung des Substitutionsmodells TVM + I + G für die SSU-Ausrichtung und des TIM2ef + I + G4 für die abgeleitet SSU + ITS-Ausrichtung, ausgewählt mit Modeltest-NG49,50. Beide Bäume sind in der ergänzenden Abbildung S1 dargestellt. Nach der Schlussfolgerung wurden die patristischen Abstände für den SSU-Baum und für den SSU + ITS-Baum berechnet und entsprechend den vier Vergleichskategorien gruppiert.

Um die Faktoren zu identifizieren, die intragenomische Abstände innerhalb des invasiven Genotyps beeinflussen, verwendeten wir eine Beta-Dispersionsanalyse basierend auf der Prinzipkoordinatenanalyse von Quadratwurzel-transformierten patristischen Abständen. Für weitere statistische Analysen (ANOVA und Wilcoxon-Test) haben wir den Abstand zum Schwerpunkt für jede Probe berechnet, um die Bedeutung der Faktoren „Ozeanbecken“ und „Invasionsstatus“ für die Strukturierung der genetischen Vielfalt zu quantifizieren. Die patristischen Abstände und die statistischen Analysen wurden mit den Paketen ape51 bzw. vegan52 der Software R 4.1.153 berechnet.

Um die phylogeografischen Beziehungen zwischen den verschiedenen Populationen zu untersuchen, wurden Haplotypnetzwerke sowohl für das SSU-Alignment als auch für das neu zusammengestellte SSU + ITS-Alignment erstellt. Wir haben Median-Joining Networks (MJN)54 konstruiert und dabei einem Algorithmus analog zu dem von Excoffier und Smouse55 vorgeschlagenen Algorithmus gefolgt, der zunächst Minimum Spanning Trees (MSTs) aus einer Matrix paarweiser Abstände (absolute Anzahl von Unterschieden) zwischen Haplotypen erstellt und alle möglichen MSTs einbezieht Verwenden des Sparsamkeitskriteriums, um fehlende Knoten-Haplotypen abzuleiten und dem MJN-Diagramm hinzuzufügen. Wir haben ε = 0 für ein strengeres Distanzkriterium definiert, um den sparsamsten Weg auszuwählen56. Um den Vergleich der Populationsstruktur innerhalb der verschiedenen Genotypen zu ermöglichen, wurde für jeden Genotyp eine Analyse der molekularen Varianz (AMOVA) zwischen und innerhalb ozeanischer Becken und Populationen durchgeführt.

Zusätzlich zur AMOVA haben wir auch die Phi-Statistik (Fst) berechnet, die sich auf die relativen Beiträge von Variationen zwischen Populationen zur gesamten genetischen Variation im gesamten Datensatz bezieht. Die Gruppen wurden mit Tajimas D57 auf die Einhaltung der Neutralitätsannahmen (zufällige Entwicklung) getestet. Negative Werte von Tajimas D weisen auf einen Überschuss an niederfrequenten Polymorphismen hin, was mit einer positiven Richtungsselektion oder einer jüngsten Populationsexpansion vereinbar ist, wohingegen positive Werte auf einen Überschuss an mittelfrequenten Polymorphismen hinweisen, die möglicherweise auf eine ausgleichende Selektion oder eine Populationskontraktion zurückzuführen sind58. Die Nukleotiddiversität, die Anzahl der Haplotypen und die Anzahl der Segregationsstellen wurden ebenfalls berechnet, um den Grad des Polymorphismus innerhalb der Genotypen zu untersuchen. Die Netzwerke und AMOVA wurden in der Software PopART 1.756 durchgeführt und die genetischen Diversitätsindizes und Tajimas D wurden in den Paketen haplotypes59, ape51 und pegas60 aus der Software R 4.1.153 berechnet.

Unsere Feldproben im Jahr 2019 ergaben, dass die Invasionsfront von A. lobifera entlang der Ostküste Siziliens mindestens Plemmirio, aber nicht weiter als Brucoli reichte. Gleichzeitig beobachteten wir, dass die Häufigkeit von Amphistegina in Sizilien im Vergleich zu den Beobachtungen von Guastella et al.27 dramatisch zunahm. In Capo Passero beispielsweise machte die Art im Jahr 2017 35 % der Foraminiferen aus, und in unserer Probenahme im Jahr 2019 ist die relative Häufigkeit auf 75 % gestiegen. An den beiden anderen Standorten, an denen wir A. lobifera (Arenella und Plemmirio) fanden, machte die Art 17 bzw. 49 % der Foraminiferen aus (Abb. 1, Ergänzungstabelle S1). Somit ist die invasive Population mittlerweile zu einem Hauptbestandteil der Ansammlungen an der Südküste Siziliens geworden, aber die Invasion scheint bei der Winterisotherme von 14 °C entlang der Nordküste Siziliens zum Stillstand gekommen zu sein, die als thermische Grenze für gilt die Art12. Dies bedeutet, dass die für genetische Analysen untersuchten sizilianischen Populationen (Abb. 1) nicht nur die Invasionsfront, sondern auch eine etablierte invasive Population im Süden des untersuchten Küstentransekts darstellen.

Für die Analyse der genetischen Variabilität der invasiven Populationen und der Quellpopulationen haben wir die SSU + ITS von vier bis 11 Proben pro Ort erfolgreich amplifiziert und zwischen zwei und 20 Klone pro Probe sequenziert, was zu 373 SSU + ITS-Sequenzen aus 37 Proben führte. Für die SSU-Analyse haben wir die 259 von NCBI17 erfassten Sequenzen mit den neuen Daten kombiniert, was zu einem Datensatz mit 632 SSU-Sequenzen aus 88 Proben führte (Ergänzungstabelle S2). Die am SSU-Fragment durchgeführte phylogenetische Bauminferenz zeigte, dass alle neu beprobten Exemplare die von Prazeres et al.17 definierte Linie Ia darstellen, was bestätigt, dass die invasive Population ausschließlich aus dem Roten Meer stammt, wo nur dieser Genotyp vorkommt.

Im Median-Joining-Haplotyp-Netzwerk wurden 247 Haplotypen und 387 segregierende (polymorphe) Stellen über die 632 Sequenzen im SSU-Alignment beobachtet (Abb. 2). Die Struktur des Netzwerks stimmte mit dem Stammbaum überein, wobei die vier Abstammungslinien klar voneinander getrennt waren. Innerhalb des Genotyps Ia wurde keine weitere Struktur beobachtet, wo die invasiven Mittelmeerpopulationen, die einheimische Population im Roten Meer und die Populationen im westlichen Indischen Ozean dieselben gemeinsamen Haplotypen aufweisen und es keine Hinweise auf eine systematische (geografische) Divergenz zwischen ihnen gibt.

Median-Joining-Netzwerk basierend auf SSU-rRNA-Gensequenzen von Amphistegina lobifera-Populationen, einschließlich des invasiven Genotyps Ia und der Invasionsfront in Sizilien.

Die AMOVA des SSU-Alignments ergab, dass innerhalb aller Genotypen von A. lobifera der größte Teil der gesamten genetischen Variation durch Variation innerhalb von Populationen (Proben, die am selben Ort gesammelt wurden) im Vergleich zu Variationen zwischen ozeanischen Becken oder zwischen Populationen, einschließlich innerhalb, erklärt wurde der invasive Genotyp Ia. Der Genotyp Ia zeigte die geringste Nukleotiddiversität, was auf einen verringerten Grad an Polymorphismus und Mutation hinweist (Tabelle 1), und es war der einzige Genotyp, der basierend auf Tajimas D eine signifikante Abweichung von der Neutralität (d. h. eine zufällige Entwicklung) aufwies (Tajimas D = − 2,92, p = 0,003). Der negative D-Wert von Tajima weist auf weniger Haplotypen als auf segregierende Stellen hin, was ein Zeichen für einen Überschuss an seltenen Allelen ist und als Indikator für die Bevölkerungsausweitung nach einem kürzlichen Engpass oder einer kürzlichen selektiven Durchsuchung angesehen werden kann57,61,62.

Um zu beurteilen, ob dieses Muster auf genetische Prozesse in den invasiven Populationen des Genotyps Ia zurückzuführen ist, haben wir die Analyse getrennt für Sequenzen aus dem Mittelmeer, dem Roten Meer und dem Indischen Ozean durchgeführt (Tabelle 2). Dabei zeigte sich, dass die Abweichung von der Neutralität nicht im gesamten Genotyp vorhanden ist, sondern nur in seinen Populationen im Roten Meer und im Mittelmeerraum. Schließlich führten wir die Analyse getrennt für Sequenzen durch, die etablierte Eindringlinge (östliches Mittelmeer) und die Invasionsfront (Sizilien) darstellen. Dies zeigte, dass beide eine Abweichung von der Neutralität aufweisen, und diese scheint bei den etablierten Eindringlingen verstärkt zu sein (Tabelle 2).

Angesichts der bekanntermaßen schnelleren Mutationsrate im ITS-Fragment41 zeigte das SSU + ITS-Haplotyp-Netzwerk erwartungsgemäß einen viel höheren Polymorphismus mit 130 Haplotypen und 895 Segregationsstellen in 373 Sequenzen (Abb. 3). Das Netzwerk ergab zwei Haupt-Haplogruppen, die den invasiven Genotypen Ia und dem Fremdgruppen-Genotyp IIc aus Japan entsprachen, wobei keine der Haplogruppen einen gemeinsamen zentralen Haplotyp besaß.

Median-Joining-Netzwerk basierend auf SSU + ITS-Regionen von rRNA-Gensequenzen von Amphistegina lobifera-Populationen aus dem invasiven Genotyp Ia und der Fremdgruppe (Genotyp IIc).

Wie beim SSU-Alignment ergab der AMOVA-Vergleich der verschiedenen ozeanischen Becken innerhalb des invasiven Genotyps Ia (Tabelle 1), dass die genetische Variation innerhalb der Populationen (86,5 %) höher ist als zwischen ozeanischen Becken (– 12,5 %) oder zwischen Populationen (26,0 %). ). Der negative Wert in der AMOVA ist ein Artefakt des statistischen Ansatzes und sollte als 0 % interpretiert werden, was bedeutet, dass die genetische Variation zwischen den Ozeanbecken überhaupt nicht zur Gesamtvariation beiträgt. Dies zeigen auch die niedrigen Werte von Fst (0,135) und Nukleotiddiversität (0,019) innerhalb des Genotyps Ia (Tabelle 1). Wie bei der SSU zeigte auch das D des Tajima eine signifikante Abweichung von der Neutralität (Tabelle 1) und deutete auf eine Vergrößerung der Population hin (z. B. nach einem Engpass oder einer selektiven Durchsuchung). Dieses Muster ist sowohl bei Populationen im Roten Meer als auch im Mittelmeerraum zu beobachten (Tabelle 2). . Innerhalb der Mittelmeerbevölkerung wird die Abweichung von der Neutralität sowohl bei etablierten als auch bei neuen Eindringlingen beobachtet.

Der Mangel an geografischer Struktur in den Haplotyp-Netzwerken spiegelt sich in der Verteilung der patristischen Abstände zwischen den Sequenzen wider (Abb. 4). Die patristischen Abstände wurden berechnet, um das Ausmaß der Variabilität auf intragenomischer Ebene (verschiedene Klone aus demselben Exemplar), auf Populationsebene (verschiedene Exemplare aus derselben Population), auf regionaler Ebene (verschiedene Populationen aus demselben ozeanischen Becken) und bei zu bestimmen Die geografische Ebene (verschiedene Meeresbecken) ergab kaum Hinweise auf eine Zunahme der genetischen Divergenz mit der geografischen Entfernung innerhalb des invasiven Genotyps Ia. Das Muster trat sowohl in der SSU- als auch in der SSU + ITS-Analyse (Abb. 4a) auf, obwohl in letzterer die Abstände geringer waren.

Patristische Abstände berechnet auf der Grundlage phylogenetischer Bäume für die SSU- und SSU + ITS-rRNA-Gensequenzen von Amphistegina lobifera einschließlich aller Genotypen (a) und Beta-Dispersionsanalyse intragenomischer Abstände innerhalb des invasiven Genotyps Ia: nach ozeanischem Becken (b, oberes Feld) und nach Status der Invasion im Mittelmeer (b, unteres Feld). Sterne stellen Signifikanzniveaus im Wilcoxon-Test dar, wie in Tabelle 3 dargestellt.

Das auffälligste Muster, das sich aus den patristischen Abständen sowohl für die SSU- als auch für die SSU + ITS-Daten ergibt, ist die starke Verringerung der intragenomischen Variabilität im invasiven Genotyp Ia (Abb. 4a). Diese Beobachtung wird deutlich, wenn der invasive Genotyp Ia mit den anderen Genotypen verglichen wird, von denen keiner eine so große Verringerung der intragenomischen Variabilität aufweist, mit Ausnahme des Genotyps IIIa, der zu wenige Sequenzen aufweist. Um die Art dieser offensichtlichen Verringerung der intragenomischen Variabilität zu charakterisieren, verglichen wir den intragenomischen Abstand zum Schwerpunkt in der Beta-Dispersionsanalyse in verschiedenen Populationen des invasiven Genotyps Ia (Abb. 4b und Tabelle 3).

Diese Analyse zeigt, dass die starke Verringerung des intragenomischen Abstands in Populationen aus dem Roten Meer vorhanden ist und im Mittelmeer sowohl für SSU als auch für SSU + ITS deutlich ausgeprägter ist (Abb. 4b). Die signifikante Verringerung der intragenomischen Abstände im Mittelmeerraum wird sowohl bei den etablierten Eindringlingen als auch bei Populationen an der Invasionsfront in Sizilien beobachtet (Abb. 4b). Der Grad der Reduktion ist für alle invasiven Populationen ähnlich, wobei die im SSU-Datensatz angegebenen kleinen Unterschiede durch die aussagekräftigere SSU + ITS-Analyse nicht bestätigt werden (Abb. 4b).

Der beobachtete Mangel an genetischen Unterschieden zwischen den invasiven Mittelmeerpopulationen und der Quellpopulation im Roten Meer (Abb. 2, 3) bestätigt das postulierte große Verbreitungspotenzial von A. lobifera17. Es weist auch darauf hin, dass die Invasion viele der in der Population des Roten Meeres vorkommenden Genotypen und nicht einen hypothetischen voradaptierten Subtyp betroffen haben muss. Dies bedeutet, dass jede Anpassung, die den Invasionserfolg erleichterte, bereits in der Ursprungspopulation vorhanden war und die Öffnung des Suezkanals eine künstliche Beseitigung eines Hindernisses für eine Population darstellte, die andernfalls in der Lage gewesen wäre, sich über das Rote Meer hinaus auszudehnen. Gleichzeitig scheint es keine Hinweise auf eine genetische Differenzierung der invasiven Populationen zu geben. Theoretisch könnte die Zeit seit der Invasion zu kurz gewesen sein, als dass sich einzigartige Mutationen angesammelt hätten. Dies ist jedoch unwahrscheinlich, wenn man die beobachtete hohe Variabilität innerhalb der Population bedenkt, die zeigt, dass der ITS ein geeigneter Marker für die Erfassung eines solchen Prozesses ist. Vielmehr ist es wahrscheinlicher, dass der genetischen Differenzierung im Mittelmeerraum die kontinuierliche Neuaussaat durch Populationen aus dem Roten Meer entgegengewirkt wird.

Gleichzeitig beobachten wir, dass die invasiven Populationen und die Populationen des Roten Meeres im Vergleich zu den Populationen des Genotyps Ia im Indischen Ozean eine verringerte genetische Vielfalt aufweisen (Tabelle 2). Dieses Muster steht im Einklang mit einem genetischen Engpass, einem erwarteten Phänomen im Zusammenhang mit einer Invasion (z. B. 63, 64, 65). Alternativ könnte die geringere Sequenzdiversität auch eine Folge eines selektiven Sweeps sein61,62. In diesem Szenario könnte die verringerte Diversität des beobachteten Markers auf eine starke positive Selektion gegen ein anderes Allel in der Nähe hinweisen, was darauf hindeutet, dass die Invasion mit dem Vorhandensein einiger besonders günstiger Merkmale verbunden sein könnte. Allerdings ist das Muster einer geringen Nukleotiddiversität und eines hohen Polymorphismus bereits in der Quellpopulation aus dem Roten Meer zu beobachten. Dies würde bedeuten, dass der beobachtete Engpass oder die selektive Ausbreitung bereits Auswirkungen auf die Population im Roten Meer hatte und nicht mit der Lessepsian-Invasion in Zusammenhang stand. Tatsächlich wird das Rote Meer bei jedem Gletschertiefstand des Meeresspiegels hypersalin und für die meisten Meeresorganismen unwirtlich, und das Becken wird bei jedem Abschmelzen des Indischen Ozeans neu besiedelt66, wobei das letzte derartige Ereignis vor etwa 11.000 Jahren stattfand (z. B.67) . Die beobachtete verringerte genetische Vielfalt könnte das Ergebnis dieser letzten Populationsexpansion sein und scheint mit einem Brückenkopfeffekt im Einklang zu stehen68, bei dem die Ausgangspopulation für die Invasion ins Mittelmeer tatsächlich das Ergebnis einer früheren Expansion vom Indischen Ozean ins Rote Meer war . Dieser Effekt könnte die Population des Roten Meeres auf eine stärkere Invasivität vorbereitet haben und so die anschließende Besiedlung des Mittelmeers erleichtert, aber die genetische Variabilität der invasiven Population weiter verringert haben.

Diese im Mittelmeer beobachtete verringerte genetische Variabilität steht im Einklang mit einer kürzlich erfolgten Invasion. Frühere Studien deuteten darauf hin, dass Amphistegina möglicherweise schon früher in das Mittelmeer eingedrungen ist (z. B. prähistorisches Vorkommen im Pleistozän69,70) oder dass A. lobifera sogar im Mittelmeer heimisch ist71. Die genetische Struktur aller bisher analysierten Mittelmeerpopulationen deutet darauf hin, dass Amphistegina, wenn sie das Mittelmeer in einer weiter entfernten Vergangenheit besiedelt hat, bis zum jüngsten Invasionsereignis keine dauerhafte Population aufgebaut haben muss. Wenn die aktuellen A. lobifera-Populationen im Mittelmeer von alten einheimischen oder früheren pleistozänen invasiven Populationen abstammen würden, hätten wir deutliche genetische Unterschiede im Vergleich zur Population im Roten Meer beobachten müssen, was nicht der Fall war.

Überraschenderweise beobachten wir anstelle eines Signals der genetischen Differenzierung innerhalb der eindringenden Populationen eine starke und signifikante Verringerung der Genkopievariabilität in den Mittelmeerpopulationen (Abb. 4; Tabelle 3), die deutlich stärker war als in der Quellpopulation aus dem Mittelmeerraum Rotes Meer. Diese Unterdrückung der Variabilität zwischen Kopievarianten in den invasiven Populationen ist mit der Beibehaltung einer hohen genetischen Variation zwischen Exemplaren derselben Population verbunden, was eine Erklärung erfordert, die die Variabilität innerhalb eines Genoms, jedoch nicht zwischen Individuen, verringert. Man könnte argumentieren, dass diese geringe genetische Diversität zwischen Kopievarianten, die in Mittelmeerpopulationen beobachtet wird, das Ergebnis von Gene Surfing sein könnte, d. h. einem zufälligen Verlust genetischer Diversität über den Raum während der Verbreitungserweiterung72. Allerdings ist der Verlust wahrscheinlich nicht zufällig, da er alle verschiedenen Arten betraf, die in das Mittelmeer eindrangen. Wenn es nur in einer Population auftreten würde, sollten wir eine verringerte intragenomische Variabilität und auch eine verringerte Variabilität zwischen Individuen feststellen. Daher wäre die plausibelste Alternative, die sowohl die verringerte intragenomische Variabilität als auch eine hohe genetische Variation zwischen Exemplaren derselben Population erklärt, eine Änderung der Reproduktionsstrategie hin zur Unterdrückung der meiotischen Rekombination. Dies liegt daran, dass die sexuelle Fortpflanzung mit Rekombination voraussichtlich die genetische Variation sowohl zwischen als auch innerhalb von Individuen fördern würde. Daher könnte die beobachtete Verringerung der intragenomischen Variabilität eine Folge einer Verschiebung hin zu einem asexuellen Fortpflanzungsmodus sein, der genumwandlungsähnliche Prozesse begünstigt, die zu einem Verlust der Heterozygotie führen (z. B. wie von Tucker et al.73 und in Daphnien beobachtet). Trypanosoma von Weir et al.74).

Solche Genumwandlungsprozesse bei der ungeschlechtlichen Fortpflanzung könnten zu einer Homogenisierung innerhalb eines Genoms führen. Bei kontinuierlicher Neuaussaat der invasiven Populationen aus dem Roten Meer bliebe die große Variabilität zwischen den Individuen erhalten. Daher spekulieren wir, dass die genetische Struktur der invasiven Population zwei Prozesse widerspiegelt: ein hohes Ausbreitungspotenzial einer vorangepassten Quellpopulation im Roten Meer und eine Unterdrückung der sexuellen Fortpflanzung. Es ist jedoch wichtig hervorzuheben, dass die beobachtete Homogenisierung auch das Ergebnis einer konzertierten Evolution sein könnte, bei der sich mehrere Kopien eines Gens innerhalb eines Genoms auf koordinierte Weise entwickeln75,76. Allerdings sollte ein solcher Prozess nicht nur innerhalb der Mittelmeerpopulation ablaufen, und es ist daher weniger wahrscheinlich, dass dieser Prozess für das von uns beobachtete besondere Profil verantwortlich ist.

Wie bei vielen anderen Foraminiferen ist bekannt, dass Amphistegina einen trimorphen Lebenszyklus hat, der eine sexuelle Generation (Agamont) und zwei asexuelle Generationen (Gamont und Schizont) umfasst, ohne dass ein strikter Wechsel zwischen asexuellen und sexuellen Generationen erforderlich ist (z. B. 77,78,79, 80,81,82,83). Bei symbiotischen Organismen kann eine Änderung der Fortpflanzungsstrategie auch mit dem Prozess des Aufbaus und der Aufrechterhaltung einer Symbiose verbunden sein. Wie bei vielen anderen symbiontentragenden Organismen ist auch bei LBFs die asexuelle Fortpflanzung mit einer vertikalen Übertragung der Symbionten auf die Nachkommen verbunden. Durch Mehrfachspaltung erzeugte Nachkommen haben eine große Größe (~ 40–50 µm) und können zusammen mit den Symbionten das Zytoplasma des Elternteils erhalten78. Andererseits können die winzigen Gameten (2–3 µm) die Symbionten nicht tragen und daher müssen die Zygoten sie aus der Umgebung aufnehmen. Infolgedessen bleibt bei der zyklischen Schizogonie (d. h. kein Wechsel mit sexueller Fortpflanzung) die Symbiontenkultur erhalten, ohne dass neue Symbionten aus der Umwelt aufgenommen werden müssen78, obwohl eine solche Aufnahme von Symbionten aus der Umwelt (horizontale Übertragung) weiterhin möglich ist. Dies könnte eine Erklärung für die fehlende sexuelle Fortpflanzung bei der invasiven A. lobifera sein. In diesem Szenario wäre die Fähigkeit zur Reproduktion durch zyklische Schizogonie ein Vorteil oder sogar eine Voraussetzung für die Besiedlung von Regionen mit Umweltbedingungen, die die Akquise neuer Symbionten nicht zulassen77. Es ist jedoch unklar, ob die verstärkte zyklische Schizogonie bei den Mittelmeerindividuen eine tatsächliche Anpassung oder eine plastische Reaktion von A. lobifera auf extreme Bedingungen ist. Daher ist es ebenso möglich, dass die Eindringlinge sich nicht an der sexuellen Fortpflanzung beteiligen (Gametenfreisetzung) oder dass sie dies tun und ihre Versuche nicht erfolgreich sind.

Interessanterweise deutet die leicht, aber deutlich verringerte intragenomische Variabilität in der Population des Roten Meeres darauf hin, dass der gleiche Prozess, wenn auch in geringerem Maße, möglicherweise bereits auf die Populationen der Art im nördlichen Roten Meer einwirkt. Im Vergleich zum Verbreitungsgebiet der Art im Indischen Ozean herrschen im nördlichen Roten Meer bereits thermische Bedingungen nahe der Kältegrenze des Artenverbreitungsgebiets. Allerdings besitzen die Populationen des Roten Meeres eine Toleranz gegenüber hohen Temperaturen25. Wie bei den nördlichen Korallen des Roten Meeres8 ist die Beibehaltung der hohen Toleranz bei A. lobifera wahrscheinlich das Ergebnis der thermischen Filterung der Populationen des Indischen Ozeans, die von Süden in das Rote Meer eindringen. Daher ist es möglich, dass bereits die Populationen von A. lobifera im nördlichen Roten Meer unter stressigen Umweltbedingungen leben, die zu einer teilweisen Unterdrückung der sexuellen Fortpflanzung führen.

Es gibt zahlreiche Beobachtungen von Veränderungen in der Fortpflanzungsstrategie im Zusammenhang mit biologischen Invasionen und mehrere bekannte invasive Arten sind asexuell, wobei die meisten Beispiele bei Pflanzen bekannt sind (z. B. 84,85,86,87). Beispielsweise wurde die schnelle Invasion des Schilfrohrgrases Phalaris arundinacea (Poaceae) in Feuchtgebieten in Nordamerika auf klonale Subvention, morphologische Plastizität und Nährstoffverfügbarkeit zurückgeführt88. Und es wird angenommen, dass die Invasivität der Wasserpflanze Myriophyllum aquaticum (Haloragaceae) durch die klonale Integration erleichtert wird, die nachweislich das Wachstum und die Photosyntheseleistung von Tochter-Ramets deutlich verbessert89.

Dass eine Meeresinvasion die sexuelle Fortpflanzung von Protisten behindern könnte, wurde bisher jedoch nicht dokumentiert. Dies ist von Bedeutung, da Sex einen offensichtlichen langfristigen Vorteil hat, indem es neue Genkombinationen schafft, die eine Anpassung an künftige veränderte Bedingungen ermöglichen90. Im Gegensatz dazu kann die asexuelle Fortpflanzung eine wirksame Strategie sein, um die Populationsgröße während der Besiedlung neuer Gebiete schnell zu erhöhen80, hat jedoch den Nachteil, dass die Fähigkeit der invasiven Population, durch Anpassung auf zukünftige Veränderungen zu reagieren, verringert wird. Wenn die invasive Amphistegina daher nicht in der Lage ist, sich im Mittelmeerraum sexuell zu vermehren, könnte ihre künftige Verbreitung durch den Verlust des Anpassungspotenzials angesichts der prognostizierten anhaltenden Umweltveränderungen in ihrem neu eroberten Raum beeinträchtigt werden91. Schließlich könnte die Hypothese des Verlusts der sexuellen Fortpflanzung an anderen invasiven Foraminiferenarten im Mittelmeerraum getestet werden. Die Ergebnisse dieser Analyse können unser Verständnis adaptiver Verhaltensmuster innerhalb dieser Gruppe unter verschiedenen Stressbedingungen verbessern und zur Vorhersage der Arten beitragen, die mit größerer Wahrscheinlichkeit erfolgreiche Eindringlinge sind.

Unsere Ergebnisse zeigten, dass die Invasion der symbiontentragenden Foraminiferen A. lobifera im Mittelmeer durch die Kombination von Präadaptation und hoher Ausbreitungsfähigkeit mit anhaltender Neuaussaat des Mittelmeers vom Roten Meer aus erleichtert wird. Die Invasion betrifft viele der in der Population des Roten Meeres vorkommenden Genotypen und nicht einen bestimmten Subtyp, was darauf hindeutet, dass die Voranpassung an die Invasion in der Ursprungspopulation weit verbreitet war. Gleichzeitig weisen die invasiven Populationen eine verringerte intragenomische Variabilität auf, die mit einer anhaltend hohen genetischen Variation zwischen den Proben verbunden ist, was durch eine geringere durchschnittliche Heterozygotie aufgrund einer erhöhten Genkonvertierung während der asexuellen Reproduktion erklärt werden kann. Die Invasion scheint daher mit einer nachhaltigen Änderung der Fortpflanzungsstrategie hin zum Verzicht auf Sex verbunden zu sein. Entweder wird die sexuelle Fortpflanzung nicht ausgelöst oder kann aufgrund ungünstiger Umweltbedingungen im neuen Lebensraum nicht abgeschlossen werden, oder alternativ, weil die Zygoten Schwierigkeiten haben, Symbionten aus der Umgebung zu gewinnen. In jedem Fall bietet diese Entdeckung eine neue Perspektive auf die Kosten der Invasion bei Meeresprotisten. Wenn die Invasion durch zyklische Schizogonie erleichtert wird oder eine Verschiebung hin zu dieser erfordert, kann der kurzfristige Gewinn der Invasion in neue Lebensräume durch einen langfristigen Verlust des Anpassungspotenzials ausgeglichen werden.

Der Datensatz mit Sequenzen und zugehörigen Metadaten, die während der aktuellen Studie generiert wurden, ist in der Ergänzungstabelle S2 und im NCBI-Repository unter den Zugangsnummern OP610171-OP610543 verfügbar.

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Wir danken den vier anonymen Gutachtern ganz herzlich für ihr konstruktives Feedback, das die Qualität dieses Manuskripts deutlich verbessert hat. Wir danken auch Dr. Giulia Visconti, Direktorin des Meeresschutzgebiets Plemmirio. Die Probenahme war dank der Vereinbarung mit dem Dipartimento di Scienze della Terra e del Mare (DiSTeM) der Universität Palermo möglich. Wir danken der israelischen Natur- und Parkbehörde für die Unterstützung beider Probenahmekampagnen, die in Israel im Rahmen der Genehmigung 42055/2018 durchgeführt wurden, und Dr. Miguel Frada, der freundlicherweise den Laborzugang zur biologischen Station IUI ermöglicht hat. Diese Studie wurde durch die BMBF-MOST-Kooperation im Rahmen der Meereswissenschaftlichen Förderung Nr. 03F0820A „ForaInva“ und durch den von der Deutschen Forschungsgemeinschaft (DFG) geförderten Exzellenzcluster „Der Meeresboden – unerforschte Schnittstelle der Erde“ gefördert.

Open-Access-Förderung ermöglicht und organisiert durch Projekt DEAL.

Center for Marine Environmental Sciences, MARUM, Universität Bremen, Bremen, Germany

Débora S. Raposo, Christiane Hassenrück, Michal Kucera & Raphaël Morard

Abteilung für Biologie und Biochemie, University of Houston, Houston, USA

Rebecca A. Zufall

Abteilung für biologische, chemische und pharmazeutische Wissenschaften und Technologien, Universität Palermo, Palermo, Italien

Antonio Caruso

Fachbereich Geowissenschaften, Universität Oxford, Oxford, Großbritannien

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Abteilung für Erd- und Umweltwissenschaften, Ben-Gurion-Universität des Negev, Beer Sheva, Israel

Sigal Abramowitsch

Abteilung für Biologische Ozeanographie, Leibniz-Institut für Ostseeforschung Warnemünde (IOW), Rostock, Warnemünde, Deutschland

Christiane Hassenrück

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Alle Autoren haben zum Verfassen und zur Diskussion der Studie beigetragen. Die Materialvorbereitung und die Datenerfassung wurden von DSR, DT, SA und RM durchgeführt. Die Datenanalyse wurde von DSR, CH, MK und RM durchgeführt. Alle Autoren haben das endgültige Manuskript gelesen und genehmigt.

Korrespondenz mit Débora S. Raposo.

Die Autoren geben an, dass keine Interessenkonflikte bestehen.

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Nachdrucke und Genehmigungen

S. Raposo, D., A. Zufall, R., Caruso, A. et al. Der Invasionserfolg einer Lessepsian-Symbionten-tragenden Foraminifere ist mit einer hohen Ausbreitungsfähigkeit, Präadaptation und Unterdrückung der sexuellen Fortpflanzung verbunden. Sci Rep 13, 12578 (2023). https://doi.org/10.1038/s41598-023-39652-y

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Eingegangen: 04. Oktober 2022

Angenommen: 28. Juli 2023

Veröffentlicht: 03. August 2023

DOI: https://doi.org/10.1038/s41598-023-39652-y

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